자하동이라고 불렸던 서울대학교 신공학관 뒤에 있는 골짜기 중턱에 위치하며 무학대사가 조선 태조 5년(1396년)에 창건한 절이다. 남허 스님이 남긴 자운암 기록에는 영조 13년(1734년)에 중수했다는 기록이 있으며, 성종이 어머니를 위해 만든 위패가 아직까지 전해오고 있다.
현재의 자운암은 1976년 보륜 스님이 자운암에 들면서 대웅전, 칠성각 산신각을 세우고 비로소 사찰 다운 면모를 가지게 되었다. 자운암의 대웅전은 원래 관음보살만 모셨기 때문에 관음전이었으나, 어느 날 보륜 스님이 석가로부터 계시를 받고 석가모니 불상과 그 좌우에 대세지보살, 관세음보살을 모시고 누각 이름도 대웅전으로 고쳤다고 한다.